美国空军和海军在F-35战斗机的运行花费上产生重大分歧。基本情况是：目前，配合AV-8垂直起降战斗机和F-18C战斗机行动的花费约为平均每小时1.9万美元。这两种战斗机目前正在被F-35取代。为配合F-35C和F-35B行动带来的花费要比过去多63%。这些费用包括购买飞机、培训飞行员、飞机养护以及消耗品(燃油、零部件和弹药)的支出。海军表示，他们可以购买更多F-18E战斗机，同时翻新、甚至购买更多AV-8飞机以替代使用F-35的方案。但在F-35生产商的游说下，政界人士也许会继续推进海军采购F-35的方案，无论这会带来多少成本支出。但是，海军的确有一些预算问题，没有足够的现金打造所需要的舰船。
　由于公众的抱怨，海军有足够理由担心由此产生的费用。空军无论私下还是公开都反对海军的观点。但海军这样做是有历史原因的，海军目前的实际军费支出高于最初的预计。因此。海军正在考虑是否减少采购F-35的数量。
　重达27吨的F-35内置25毫米口径的机关炮和4枚空对空导弹。此外还可外挂智能炸弹和导弹。这种飞机在只装有内置武器时可以增强隐形能力。